Терапевтическая генная модуляция относится к практике изменения экспрессии гена на одной из различных стадий с целью облегчения какой-либо формы заболевания. Она отличается от генной терапии тем, что генная модуляция стремится изменить экспрессию эндогенного гена (возможно, посредством введения гена, кодирующего новый модуляторный белок), тогда как генная терапия касается введения гена, продукт которого помогает реципиенту напрямую.
Модуляция экспрессии генов может быть опосредована на уровне транскрипции ДНК-связывающими агентами (которые могут быть искусственными факторами транскрипции ), малыми молекулами или синтетическими олигонуклеотидами . Она также может быть опосредована посттранскрипционно через РНК-интерференцию .
Подход к терапевтической модуляции использует агенты, которые модулируют эндогенную транскрипцию, целенаправленно воздействуя на эти гены на уровне геномной ДНК . Преимущество этого подхода перед модуляцией на уровне мРНК или белка заключается в том, что каждая клетка содержит только одну копию геномной ДНК. Таким образом, число целевых копий значительно ниже, что позволяет теоретически вводить препараты в гораздо меньших дозах. [ необходима цитата ]
Этот подход также предлагает несколько преимуществ по сравнению с традиционной генной терапией . Прямое нацеливание на эндогенную транскрипцию должно давать правильную относительную экспрессию вариантов сплайсинга . Напротив, традиционная генная терапия обычно вводит ген, который может экспрессировать только один транскрипт, а не набор стехиометрически экспрессируемых вариантов сплайсинга. Кроме того, вирусно-введенные гены могут быть нацелены на подавление генов путем метилирования, что может противодействовать эффекту традиционной генной терапии. [1] Это не должно стать проблемой для транскрипционной модуляции, поскольку она действует на эндогенную ДНК.
Существует три основные категории агентов, которые действуют как модуляторы транскрипционных генов: триплекс-образующие олигонуклеотиды (TFO), синтетические полиамиды (SPA) и ДНК-связывающие белки . [2]
Триплекс-образующие олигонуклеотиды (TFO) являются одним из потенциальных методов достижения терапевтической генной модуляции. TFO имеют длину приблизительно 10-40 пар оснований и могут связываться в большой бороздке в дуплексной ДНК, что создает третью цепь или тройную спираль. [2] [3] Связывание происходит в полипуриновых или полипиримидиновых областях через водородные связи Хугстина с пуриновыми (A / G) основаниями на двухцепочечной ДНК, которая уже находится в форме спирали Уотсона-Крика . [4]
TFO могут быть молекулами полипурина или полипиримидина и связываться с одной из двух цепей в двойной спирали в параллельной или антипараллельной ориентации для целевых полипуриновых или полипиримидиновых областей. Поскольку коды распознавания ДНК различны для параллельного и антипараллельного способа связывания TFO, TFO, состоящие из пиримидинов (C / T), связываются с богатой пуринами цепью целевой двойной спирали через водородные связи Хугстина параллельным образом. [3] TFO, состоящие из пуринов (A / G) или смешанных пуринов и пиримидинов, связываются с той же богатой пуринами цепью через обратные связи Хугстина антипараллельным образом. TFO могут распознавать богатые пуринами целевые цепи для дуплексной ДНК. [2]
Для того чтобы мотивы TFO связывались параллельно и создавали водородные связи , атом азота в положении 3 остатка цитозина должен быть протонирован , но при физиологических уровнях pH это не так, что может помешать параллельному связыванию. [2]
Другим ограничением является то, что TFO могут связываться только с богатыми пурином целевыми цепями, и это ограничит выбор целевых участков эндогенных генов полипурин-полипиримидиновыми участками в дуплексной ДНК. Если бы был создан метод, позволяющий TFO связываться с пиримидиновыми основаниями, это позволило бы TFO нацеливаться на любую часть генома . Кроме того, человеческий геном богат полипуриновыми и полипиримидиновыми последовательностями, которые могут влиять на специфичность TFO для связывания с целевой областью ДНК. Подход к преодолению этого ограничения заключается в разработке TFO с модифицированными нуклеотидами, которые действуют как заблокированные нуклеиновые кислоты для увеличения сродства TFO к определенным целевым последовательностям. [5]
Другие ограничения включают опасения относительно связывающей аффинности и специфичности, стабильности in vivo и поглощения клетками. Исследователи пытаются преодолеть эти ограничения, улучшая характеристики TFO посредством химических модификаций , таких как модификация остова TFO для уменьшения электростатического отталкивания между TFO и дуплексом ДНК. Также из-за их высокой молекулярной массы поглощение клетками ограничено, и некоторые стратегии преодоления этого включают конденсирующие агенты ДНК , связывание TFO с гидрофобными остатками, такими как холестерин , или агенты проницаемости клеток. [2]
Ученые все еще совершенствуют технологию превращения TFO в терапевтический продукт , и многое из этого вращается вокруг их потенциального применения в антигенной терапии. В частности, они использовались в качестве индукторов сайт-специфических мутаций , реагентов, которые селективно и специфично расщепляют целевую ДНК, и в качестве модуляторов экспрессии генов . [6] Один из таких методов модификации последовательности гена заключается в том, чтобы нацеливать ДНК с TFO для активации целевого гена . Если целевая последовательность расположена между двумя неактивными копиями гена, лиганды ДНК, такие как TFO, могут связываться с целевым сайтом и будут распознаваться как повреждения ДНК. Чтобы исправить эти повреждения, комплексы репарации ДНК собираются на целевой последовательности, ДНК восстанавливается. Повреждение субстрата внутримолекулярной рекомбинации затем может быть восстановлено и обнаружено, если резекция зайдет достаточно далеко, чтобы произвести совместимые концы по обе стороны от сайта расщепления, а затем 3'-выступы лигируются, что приводит к образованию одной активной копии гена и потере всех последовательностей между двумя копиями гена. [4]
В модельных системах TFO могут ингибировать экспрессию генов на уровне ДНК, а также вызывать направленный мутагенез в модели. [6] Ингибирование удлинения транскрипции на эндогенных мишенях, вызванное TFO, было успешно протестировано на клеточных культурах. [7] Однако, несмотря на значительный успех in vitro , в клеточных приложениях были достигнуты ограниченные результаты, возможно, из-за доступности мишеней.
TFOs обладают потенциалом для подавления гена путем воздействия на инициацию или удлинение транскрипции, остановки на участках связывания триплекса или внесения постоянных изменений в целевую последовательность посредством стимуляции присущих клетке путей восстановления. Эти приложения могут быть актуальны при создании методов лечения рака , которые подавляют экспрессию генов на уровне ДНК. Поскольку аберрантная экспрессия генов является отличительной чертой рака, модуляция уровней экспрессии этих эндогенных генов может потенциально действовать как терапия для нескольких типов рака .
Синтетические полиамиды представляют собой набор небольших молекул, которые образуют специфические водородные связи с малой бороздкой ДНК. Они могут оказывать эффект либо напрямую, связывая регуляторную область или транскрибированную область гена для изменения транскрипции, либо косвенно, путем направленного сопряжения с другим агентом, который вносит изменения вокруг целевого участка ДНК.
Определенные основания в малой бороздке ДНК могут быть распознаны и связаны небольшими синтетическими полиамидами (SPA). ДНК-связывающие SPA были разработаны так, чтобы содержать три компонента полиамидных аминокислот: гидроксипиррол (Hp), имидазол (Im) и пиррол (Py). [10] Цепи этих аминокислот замыкаются сами на себя в шпильковой структуре. Аминокислоты по обе стороны шпильки образуют пару, которая может специфически распознавать обе стороны пары оснований Уотсона-Крика . Это происходит посредством водородных связей в малой бороздке ДНК. Амидные пары Py/Im, Py/Hp, Hp/Py и Im/Py распознают пары оснований Уотсона-Крика CG, AT, TA и GC соответственно (таблица 1). Графическое представление распознавания 5'-GTAC-3' SPA см. на рисунке. SPA обладают низкой токсичностью, но пока не использовались в модуляции генов человека.
Амидная пара | Пара нуклеотидов |
---|---|
Пы/Им | CG |
Мощность/л.с. | В |
л.с./пи | ТА |
Им/Пи | ГК |
Основным структурным недостатком немодифицированных SPA как модуляторов генов является то, что их последовательность распознавания не может быть расширена за пределы 5 пар оснований Уотсона-Крика. Естественная кривизна малой бороздки ДНК слишком крутая для соответствия шпилечной структуре. Существует несколько групп, предложивших обходные пути для этой проблемы. [8] [11] [12] [13] [14] SPA можно заставить лучше следовать кривизне малой бороздки, вставив бета-аланин , который расслабляет структуру. [10] Другой подход к увеличению длины распознавания заключается в использовании нескольких коротких шпилек подряд. [15] [16] Этот подход увеличил длину распознавания до одиннадцати пар оснований Уотсона-Крика.
SPA могут ингибировать транскрипцию посредством связывания в транскрибируемой области целевого гена. Это ингибирование происходит посредством блокирования удлинения РНК-полимеразой.
SPA также могут модулировать транскрипцию, нацеливаясь на сайт связывания регулятора транскрипции. Если регулятор является активатором транскрипции, это приведет к снижению уровней транскрипции. Например, было показано, что нацеливание SPA на сайт связывания для активирующего фактора транскрипции TFIIIA ингибирует транскрипцию нисходящей 5S РНК. [17] Напротив, если регулятор является репрессором, это приведет к повышению уровней транскрипции. Например, нацеливание SPA на фактор хозяина LSF, который подавляет экспрессию длинного концевого повтора (LTR) вируса иммунодефицита человека (ВИЧ) типа 1, блокирует связывание LSF и, следовательно, де-репрессирует экспрессию LTR [18] .
Не было показано, что SPA напрямую модифицируют ДНК или обладают активностью, отличной от прямого блокирования других факторов или процессов. Однако модифицирующие агенты могут быть связаны с концами шпильковой структуры. Специфическое связывание SPA с ДНК позволяет осуществлять сайт-специфическое нацеливание конъюгированного модифицирующего агента.
SPA были объединены с ДНК-алкилирующими фрагментами циклопропилпирролоиндолом [19] и хлорамбуцилом [20] , которые были способны повреждать и сшивать ДНК SV40. Этот эффект подавлял клеточный цикл и рост. Хлорамбуцил, химиотерапевтический агент, был более эффективен при конъюгации со SPA, чем без него.
В 2012 году SPA были конъюгированы с SAHA, мощным ингибитором гистондеацетилазы (HDAC). [21] SPA с конъюгированным SAHA были нацелены на Oct-3/4 и Nanog, что вызвало эпигенетическое ремоделирование и, следовательно, увеличило экспрессию множественных генов, связанных с плюрипотентностью, в эмбриональных фибробластах мышей.
Дизайнерские белки цинковых пальцев — это сконструированные белки, используемые для нацеливания на определенные области ДНК . Эти белки используют способность связывания ДНК природных доменов цинковых пальцев для модуляции определенных целевых областей генома . [ 22] Как в дизайнерских, так и в природных мотивах цинковых пальцев белок состоит из двух β-слоев и одной α-спирали . Два остатка гистидина на α-спирали и два остатка цистеина на β-слоях связаны с атомом цинка , который служит для стабилизации домена белка в целом. Эта стабилизация особенно полезна для α-спирали в ее функции как домена распознавания и связывания ДНК. Фактор транскрипции TFIIIA является примером природного белка с мотивами цинковых пальцев. [23]
Мотивы цинковых пальцев связываются с большой бороздкой спиральной ДНК, [23] где последовательность аминокислотных остатков на α-спирали придает мотиву его специфичность целевой последовательности. Домен связывается с семинуклеотидной последовательностью ДНК (позиции с 1 по 6 на первичной цепи ДНК, плюс позиции 0 и 3 на комплементарной цепи ), тем самым гарантируя, что мотив белка является высокоселективным по отношению к своей цели. [22] При разработке дизайнерского белка цинковых пальцев исследователи могут использовать такие методы, как направленный мутагенез с последующими рандомизированными испытаниями на связывающую способность, [22] [24] или in vitro рекомбинацию мотивов с известной целевой специфичностью для получения библиотеки конечных белков, специфичных к последовательности. [25]
Дизайнерские белки цинкового пальца могут модулировать экспрессию генома несколькими способами. В конечном счете, два фактора в первую очередь отвечают за результат экспрессии: является ли целевая последовательность регуляторной областью или кодирующей областью ДНК, и связаны ли и какие типы эффекторных доменов с доменом цинкового пальца. Если целевая последовательность для сконструированного дизайнерского белка является регуляторным доменом - например, промотором или репрессором репликации - сайт связывания для естественных факторов транскрипции будет скрыт, что приведет к соответствующему уменьшению или увеличению, соответственно, транскрипции для связанного гена . [26] Аналогично, если целевая последовательность является экзоном , дизайнерский цинковый палец скроет последовательность от транскрипционных комплексов РНК-полимеразы , что приведет к усеченному или иным образом нефункциональному продукту гена. [22]
Эффекторные домены, связанные с цинковым пальцем, также могут иметь сопоставимые эффекты. Именно функция этих эффекторных доменов, возможно, является наиболее важной в отношении использования дизайнерских белков цинкового пальца для терапевтической генной модуляции. Если домен метилазы связан с дизайнерским белком цинкового пальца, то когда белок цинкового пальца связывается с целевой последовательностью ДНК, впоследствии произойдет увеличение состояния метилирования ДНК в этой области. Скорости транскрипции генов, затронутых таким образом, будут снижены. [27] Многие эффекторные домены функционируют для модуляции ДНК напрямую - например, посредством метилирования, расщепления [28] или рекомбинации целевой последовательности ДНК [29] - или путем модуляции скорости ее транскрипции - например, ингибируя транскрипцию через репрессорные домены, которые блокируют транскрипционный аппарат, [30] способствуя транскрипции с помощью доменов активации, которые привлекают транскрипционный аппарат к сайту, [31] или гистоновых или других доменов эпигенетической модификации, которые влияют на состояние хроматина и способность транскрипционного аппарата получать доступ к затронутым генам. [32] Эпигенетическая модификация является основной темой в определении различных уровней экспрессии генов, что объясняется идеей о том, что то, насколько плотно скручена цепь ДНК - от гистонов на локальном уровне до хроматина на хромосомном уровне - может влиять на доступность последовательностей ДНК для транскрипционного аппарата, тем самым влияя на скорость, с которой она может транскрибироваться. [23] Если вместо того, чтобы напрямую воздействовать на цепь ДНК, как описано выше, сконструированный белок с цинковыми пальцами вместо этого влияет на состояние эпигенетической модификации для целевого участка ДНК, аналогичным образом может быть достигнута модуляция экспрессии генов.
В первом случае, чтобы успешно продемонстрировать использование разработанных цинковых пальцевых белков для модуляции экспрессии генов in vivo , Choo et al. [26] разработали белок, состоящий из трех доменов цинковых пальцев, которые нацелены на определенную последовательность на онкогене слияния BCR-ABL . Этот специфический онкоген участвует в остром лимфобластном лейкозе . Онкоген, как правило, позволяет лейкозным клеткам размножаться в отсутствие специфических факторов роста, что является отличительным признаком рака . Включая сигнал ядерной локализации с трехдоменным цинковым пальцем-белком для облегчения связывания белка с геномной ДНК в ядре, Choo et al. смогли продемонстрировать, что их сконструированный белок может блокировать транскрипцию онкогена in vivo. Лейкозные клетки стали зависимыми от обычных факторов роста, возвращая клеточный цикл под контроль нормальной регуляции . [26]
Основной подход к посттранскрипционной модуляции генов осуществляется с помощью РНК-интерференции (РНКi). Основной проблемой использования РНКi в генной модуляции является доставка лекарств к целевым клеткам. [33] [34] Генная модуляция РНКi была успешно применена к мышам для лечения мышиной модели воспалительного заболевания кишечника. [35] В этом лечении использовались липосомальные, нацеленные на бета-7 интегрин, стабилизированные наночастицы, захватывающие короткие интерферирующие РНК (siRNA). Существует несколько других форм доставки РНКi, включая: полиплексную доставку, конъюгаты лиганд-siRNA, голую доставку, доставку неорганических частиц с использованием золотых наночастиц и локальную доставку, специфичную для определенного участка. [36]
С другой стороны, дизайнерские белки цинковых пальцев прошли некоторые испытания в клинической практике . Эффективность и безопасность EW-A-401, сконструированного фактора транскрипции цинковых пальцев, как фармакологического средства для лечения хромоты , сердечно-сосудистого заболевания, была исследована в клинических испытаниях. [37] Белок состоит из сконструированной плазмидной ДНК , которая побуждает пациента вырабатывать сконструированный фактор транскрипции, целью которого является ген фактора роста эндотелия сосудов-A (VEGF-A) , который положительно влияет на развитие кровеносных сосудов . Хотя он еще не одобрен Управлением по контролю за продуктами и лекарствами США (FDA), были завершены два клинических исследования фазы I , которые идентифицируют этот белок цинковых пальцев как многообещающий и безопасный потенциальный терапевтический агент для лечения заболеваний периферических артерий у людей. [38]